El cambio en la actividad metabólica de un gran foraminífero bentónico en función del suministro de luz

Scientific Reports volumen 13, Número de artículo: 8240 (2023) Citar este artículo

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Una corrección del autor de este artículo se publicó el 6 de junio de 2023

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Estudiamos la actividad metabólica del gran foraminífero bentónico Heterostegina depressa, portador de simbiontes, bajo diferentes condiciones de luz. Además del rendimiento fotosintético general de los fotosimbiontes estimado mediante fluorescencia variable, se midió la absorción de isótopos (13C y 15N) de los especímenes (= holobiontes). Heterostegina depressa se incubó en la oscuridad durante un período de 15 días o se expuso a un ciclo de luz:oscuridad de 16:8 h que imitaba las condiciones de luz natural. Descubrimos que el rendimiento fotosintético está muy relacionado con el suministro de luz. Los fotosimbiontes, sin embargo, sobrevivieron a la oscuridad prolongada y pudieron reactivarse después de 15 días de oscuridad. El mismo patrón se encontró en la captación de isótopos de los holobiontes. Sobre la base de estos resultados, proponemos que la asimilación de 13C-carbonato y 15N-nitrato está controlada principalmente por los fotosimbiontes, mientras que la utilización de 15N-amonio y 13C-glucosa está regulada tanto por el simbionte como por las células huésped.

Los grandes foraminíferos bentónicos (LBF) son componentes esenciales de los ecosistemas marinos poco profundos, como los arrecifes de coral y las praderas de pastos marinos. Los LBF son sensibles al cambio climático y reaccionan casi de inmediato a los cambios de parámetros físicos como la temperatura o la salinidad1. Recientemente, numerosos estudios han demostrado que las comunidades de foraminíferos son bioindicadores sensibles para monitorear los parámetros ambientales y su cambio: Schmidt et al.2 investigaron los efectos combinados del calentamiento y la acidificación del océano en los LBF, y demostraron que la temperatura elevada tenía más efectos negativos en los organismos calcáreos que el aumento de la temperatura. concentraciones de CO2 disuelto. Sin embargo, este impacto depende de los taxones examinados3,4,5. Especialmente aquellas especies que incorporan más Mg2+ en las pruebas de carbonato son importantes para el equilibrio químico en los arrecifes ya que tienen (post mortem) una alta capacidad amortiguadora contra las fluctuaciones diarias de pH causadas por el metabolismo de la comunidad6. En general, los conjuntos de LBF vivos dependen en gran medida de parámetros físicos como la profundidad del hábitat, el suministro de luz y el movimiento del agua7. La observación de la actividad de LBF es adecuada para detectar contaminantes químicos en el agua de mar8. Por lo tanto, el monitoreo regular de LBF se puede utilizar como una herramienta importante para caracterizar el estado de salud de los arrecifes de coral. Este enfoque fue establecido por primera vez por Hallock et al.9 como el índice FORAM (Foraminifera in Reef Assessment and Monitoring) y se basa en los cambios en los conjuntos de foraminíferos asociados con los cambios ambientales. En consecuencia, es posible clasificar el estado de salud de los arrecifes de coral simplemente investigando la composición de la fauna de foraminíferos9, 10.

Los LBF contribuyen en una cantidad significativa a los sedimentos de carbonato en todo el mundo debido a su gran abundancia11. También juegan un papel fundamental en el ciclo global del carbono y en la producción de sedimentos en los arrecifes11. En general, los LBF contienen fotosimbiontes que juegan un papel fundamental en el desarrollo de tamaños grandes de hasta varios mm12. Las especies que albergan fotosimbiontes tienen un tamaño de prueba aumentado, una disposición de cámara especial y modificaciones ultraestructurales para optimizar el suministro de luz dentro de los organismos foraminíferos13. Especialmente en entornos con un suministro elevado de luz junto con un contenido reducido de materia orgánica disuelta, los simbiontes de algas son ventajosos14. Curiosamente, aunque la mayoría de los LBF son mixotróficos, no pueden sobrevivir durante períodos más largos sin sus endosimbiontes15. No solo se conoce una gran diversidad de simbiontes de algas eucariotas para LBF, sino que también se supone que las cianobacterias y las bacterias contribuyen significativamente al metabolismo de LBF16. Los endosimbiontes están controlados por varios factores como la disponibilidad de alimentos del huésped, la temperatura del agua, el suministro de luz y la salinidad17.

En este estudio usamos Heterostegina depressa como modelo, que representa grandes rotálidos, que albergan simbiontes obligatorios (diatomeas). La adaptación a distintas intensidades lumínicas de esta simbiosis se refleja en su plasticidad morfológica. En este punto cabe mencionar que también algunos miliólidos forman parte de los LBF. En contraste con la estrategia de adaptación a diferentes condiciones de luz de los rotálidos, los miliólidos establecen simbiosis con una variedad de algas simbiontes10.

Pecheux18 midió tamaños de prueba de LBF recolectados de diferentes profundidades de agua (20–130 m) y descubrió que su tamaño está directamente relacionado (negativo) con el suministro de luz. La importancia de la irradiancia para los foraminíferos portadores de simbiontes es obvia y ya fue observada en estudios anteriores19. Sin embargo, también otros factores podrían ser significativos para la abundancia de LBF: Nobes et al.20 encontraron que el flujo de irradiación solo explicaba una pequeña proporción de la distribución de foraminíferos (basado en la observación de rotálidos grandes). Por el contrario, la distancia desde la costa resultó ser el factor más importante para la ocurrencia de LBF, por lo que potencialmente el flujo de nutrientes también desempeñará un papel en la distribución de foraminíferos, pero este aspecto no fue aclarado por Nobes et al. En experimentos de laboratorio, los mismos autores también encontraron que el crecimiento de LBF Heterostegina depressa aumentó significativamente con un suministro de luz reducido bajo un suministro de irradiación continua; por lo tanto, este taxón se considera una especie de poca luz. La alta irradiancia de ~ 1200 µmol fotones m−2 s−1 conduce a un aumento de la mortalidad (50 %) en unas pocas semanas, mientras que el bajo suministro de luz (60 µmol fotones m−2 s−1) resultó ser la luz óptima para H. depresa20. Estos resultados se ajustan a los hallazgos de Röttger21, quien postuló las tasas de crecimiento más altas de H. depressa con poca luz. H. depressa es una especie que depende obligatoriamente de los subproductos metabólicos de sus simbiontes y, por lo tanto, muestra un estilo de vida mixotrófico (= las células huésped son heterótrofas pero obtienen metabolitos de sus simbiontes autótrofos) como otros LBF22. Debido a la dependencia directa del suministro de irradiación, esta especie se utiliza para la paleorreconstrucción de profundidades de agua pasadas mediante el análisis de la presencia de LBF fósiles23.

Aunque se han realizado algunos estudios18, 20 sobre el crecimiento y la distribución del tamaño de las LBF en relación con el suministro de irradiación, ningún estudio se ha ocupado de la absorción de nutrientes de las LBF como dependiente del suministro de luz, según nuestro conocimiento. Suponemos que la utilización de ciertos compuestos relacionados con el carbono y el nitrógeno la realizan los simbiontes o se ve reforzada por su presencia bajo la luz. Sin embargo, otros compuestos, como la materia orgánica disuelta, también serán captados y asimilados por los propios foraminíferos o por ósmosis donde no intervienen los simbiontes. Para ello, medimos la absorción de nutrientes (nitrato, amonio, carbonato y glucosa) durante la oscuridad prolongada y la comparamos con foraminíferos cultivados en un ciclo de luz diurno. Además, se realizaron análisis de fluorescencia modulada amplificada por pulsos con un instrumento de fluorescencia de imágenes para estudiar los posibles efectos del suministro de irradiación y la oscuridad prolongada en el rendimiento del simbionte.

Con este estudio queremos aclarar varios aspectos. Primero, se debe observar si los foraminíferos absorben los componentes disueltos de carbono y nitrógeno en completa oscuridad. Sobre la base de esta observación, se llevarán a cabo más experimentos con un ritmo normal de luz diurna para investigar la proporción de la cantidad de elementos absorbidos por los simbiontes. Finalmente, dado que los LBF se utilizan a menudo como organismos modelo, se debe obtener una declaración sobre qué isótopos son los más adecuados para futuros experimentos de cultivo en laboratorio.

Estos resultados contribuyen a una mejor comprensión de la relación huésped-endosimbionte entre los foraminíferos y las diatomeas y aclaran qué nutrientes tienen más probabilidades de ser absorbidos por las diatomeas y cuáles por los propios foraminíferos. Además, estos resultados también se pueden utilizar para estudios paleontológicos. Dado que los ensamblajes de foraminíferos se utilizan a menudo como representantes para la reconstrucción de paleoambientes, los experimentos de factor de luz en particular proporcionan nuevos datos sobre los patrones de distribución de ciertas especies.

Utilizamos individuos de un cultivo permanente de H. depressa, alojados en el Departamento de Paleontología de la Universidad de Viena. Todos los foraminíferos seleccionados tenían un diámetro de aproximadamente 1250 µm. El cultivo principal se mantiene en un acuario a 25 °C y 30 µmol de fotones m-2 s-1 de radiación fotosintéticamente activa (PhAR).

Los experimentos se realizaron en placas de seis pocillos colocando un solo individuo en cada pocillo. Las muestras se cubrieron con 5 ml de agua de mar artificial filtrada estéril y se incubaron a 25 °C. Cada uno de seis individuos se incubaron en oscuridad total o bajo un ciclo de luz:oscuridad de 16:8 h a 30 µmol fotones m-2 s-1, respectivamente (12 especímenes en total). El rendimiento fotosintético de los simbiontes de fotobiontes de LBF se midió varias veces durante un período de 15 días utilizando imágenes de fluorescencia de clorofila variable máxima del fotosistema II (PSII; Imaging PAM Microscopy Version–Walz GmbH; excitación a 625 nm). Tanto los foraminíferos incubados oscuros como los claros se midieron en los días 1, 3, 5 y 7 (Fig. 1). Para este propósito, se midieron los mismos 12 individuos en cada punto de tiempo. La fluorescencia variable medida como proporción del rendimiento máximo de fluorescencia (Fv/Fm) describe la diferencia entre la fluorescencia máxima y la fluorescencia mínima (fluorescencia variable), dividida por la fluorescencia máxima, que se utiliza como medida de la eficiencia cuántica potencial máxima del fotosistema II24 . Fv/Fm sirve como indicador de la integridad y la actividad fisiológica de los fotosimbiontes, oscilando entre 0,79 y 0,84; el valor más bajo indica estrés por fotobiontes24. Las imágenes PAM se evaluaron utilizando el software WinControl-3 (Walz GmbH); el área fotosintética de cada ejemplar se calculó con el software Image J (versión 1.53 k, Java).

Área media fotosintética como porcentaje de especímenes completos de H. depressa (n = 6, barras que indican el error estándar) cultivados en la oscuridad o en un ciclo de luz:oscuridad de 16:8 h.

Los foraminíferos se incubaron durante 1, 3 y 7 días en placas de cristalización llenas con 280 ml de agua de mar artificial filtrada estéril. Se colocaron seis foraminíferos en cada plato, suministrados por separado con Na15NO3, 15NH4Cl, NaH13CO3 o 13C-glucosa isotópicamente enriquecidos hasta una concentración final de 0,2 mM cada uno. Un conjunto de foraminíferos se incubó en un ciclo de luz: oscuridad de 16:8 h a 30 µmol fotones m-2 s-1, un segundo en oscuridad continua. En total, se incubaron 6 × 4 × 2 (número de repeticiones × compuestos enriquecidos isotópicamente × condiciones de luz) para este experimento. Después de los respectivos tiempos de incubación, los foraminíferos fueron recolectados de cada tratamiento de irradiación y adición de nutrientes. Para cada tratamiento, se analizaron individualmente 6 repeticiones. Después de la incubación, los foraminíferos se enjuagaron con agua destilada y se transfirieron a cápsulas de Sn previamente pesadas. A continuación, las muestras se secaron durante 3 días a temperatura ambiente y se pesaron. Luego las pruebas se disolvieron en 12,5 µl de HCl 2 M y los restos orgánicos se secaron a 50 °C durante 3 días y se volvieron a pesar. Las mediciones de las proporciones de isótopos de cada muestra se llevaron a cabo en el Laboratorio de Isótopos Estables para la Investigación Ambiental (SILVER) de la Universidad de Viena. Para una descripción detallada de la medida y el cálculo de la cantidad de isótopos incorporados, véase Lintner et al.25.

La siguiente hipótesis debe ser prueba: diferentes condiciones de iluminación afectan la actividad de los simbiontes (experimentos PAM). Además, también se investigará la hipótesis de que la actividad de los foraminíferos está influenciada por diferentes componentes químicos de fuentes de nitrógeno o carbono (experimentos de absorción isotópica). Para el análisis estadístico, se realizó ANOVA unidireccional de medición repetida (nivel de significancia = 95%) para los experimentos PAM a lo largo del tiempo para probar si la oscuridad prolongada alteró significativamente el rendimiento fotosintético general del fotobionte en comparación con el suministro de irradiancia natural. Se usaron ANOVA de dos vías para la absorción isotópica para probar si el suministro de luz y el tiempo afectaban la absorción de compuestos 13C y 15N enriquecidos. Usamos el software Past 4.03 y fijamos el nivel de significancia en 95%.

Los resultados de las observaciones de PAM después del inicio experimental y después de los días 1, 3, 7 y 15 se muestran en la Fig. 1 (los valores se proporcionan en el archivo complementario). Durante todo el experimento, el Fv/Fm de todos los individuos estuvo en el rango entre 0,6 y 0,8, lo que indica un estado saludable de los fotosimbiontes. El ANOVA de dos vías del área fotosintética durante un período de 15 días, entre los foraminíferos incubados en oscuridad y en luz, muestra una diferencia significativa entre el ciclo de luz (p = 0,027) y el tiempo (p < 0,001) y también su interacción (p < 0,001).

Dentro de los foraminíferos incubados en la oscuridad, no observamos cambios significativos en el área fotosintética durante 7 días (rm-ANOVA, p = 0,110). Solo se observó un aumento significativo (rm-ANOVA, p < 0,001) del área fotosintética del día 7 al 15.

La tasa de incorporación de isótopos difirió significativamente (ANOVA unidireccional) según el tipo de forma de carbono ofrecida (carbonato > glucosa, p < 0,001) y forma de nitrógeno (nitrato > amonio, p < 0,001). Se realizó ANOVA de dos vías (ciclo × tiempo) para ver si hay diferencias en la absorción de isótopos durante la exposición a la luz y con el tiempo. El suministro de luz natural, en contraste con la oscuridad total, incrementó de forma muy significativa la captación de carbonato, nitrato y amonio (p < 0,001) y significativamente la de glucosa (p = 0,048). La interacción entre ciclo y tiempo fue significativa para glucosa (p = 0,020), carbonato (p < 0,001) y nitrato (p < 0,001), pero no para amonio (p = 0,164). La absorción del trazador aumentó con el tiempo (Tabla 1) para todos los compuestos en condiciones de luz, excepto el amonio. En condiciones de oscuridad, la absorción del trazador solo aumentó para el carbonato y el amonio, pero no para la glucosa (p = 0,087) y el nitrato (p = 0,376) (Tabla 1).

Para nitrato, amonio y carbonato, la absorción de elementos durante la oscuridad fue insignificante (Fig. 2). La absorción de nitrato y carbonato fue mayor que la de amonio y glucosa en condiciones de luz natural (16:8 h luz:oscuridad). La absorción de nitrato y carbonato a la luz fue aproximadamente el doble en comparación con el amonio y la glucosa, respectivamente. En oscuridad prolongada, solo se registró una captación sustancial de trazador para la glucosa.

Cantidad incorporada de isótopos durante experimentos con luz y oscuridad durante 7 días. La línea azul representa la cantidad de compuesto N o C absorbido en la exposición a la luz (16:8 h luz:oscuridad), la línea naranja la absorción del elemento en completa oscuridad. Se utilizó la media de 6 individuos para cada punto de datos. Barras que indican el error estándar.

Heterostegina depressa se conoce como una especie de poca luz (oligofótica), es decir, bien adaptada para crecer en condiciones de poca luz20. Encontramos que el área fotosintética de los simbiontes de foraminíferos se mantuvo constante durante 7 días de oscuridad continua y mostró un ligero aumento entre 7 y 15 días (Fig. 1). Esto significa que incluso después de 15 días sin luz, los fotosimbiontes de H. depressa estaban vivos y se adaptaron a estas condiciones. Curiosamente, no hubo absorción ni asimilación de carbonato y nitrógeno inorgánico durante este tiempo (Fig. 2).

Experimentos anteriores con carbonato disuelto muestran que los LBF pueden absorberlo por difusión26. Esta captación sigue luego a un aumento lineal en la concentración de C en el citoplasma de los foraminíferos en función del tiempo. Sin embargo, solo pudimos registrar un aumento lineal de la concentración de C en los foraminíferos durante los experimentos, que se llevaron a cabo bajo exposición a la luz. Los foraminíferos incubados en oscuridad no muestran captación de carbono, lo que sugiere que la captación de C no se produce por difusión sino por actividad enzimática como ya sospechaban Ter Kuile et al.26.

Durante la oscuridad prolongada, los foraminíferos operan puramente heterótrofos, como lo demuestra la absorción de glucosa disuelta, que probablemente se metabolizó para generar energía en ausencia de transferencia de fotosintatos y otros metabolitos de los fotosimbiontes. La absorción de glucosa también podría verse favorecida por la presencia de bacterias, ya que algunos foraminíferos también contienen bacterias heterótrofas como simbiontes, que pueden digerir rápidamente la glucosa12. Otra explicación podría ser una absorción y digestión activas de bacterias enriquecidas; no se puede descartar su presencia durante un experimento de más de 3 días. Röttger et al.27 informaron que H. depressa puede alimentarse activamente de algas, pero esta absorción de alimentos solo juega un papel menor en el balance energético de los foraminíferos. Por tanto, también se puede plantear la hipótesis de que la captación de glucosa está provocada indirectamente por la fagocitosis de bacterias que se han enriquecido previamente con 13C. La captación de bacterias y el llamado "cultivo de bacterias" es una estrategia ampliamente conocida de pequeños foraminíferos bénticos28. Por el momento, esta estrategia de alimentación solo se observó en foraminíferos no portadores de simbiontes. Sin embargo, no se puede descartar que las bacterias se asienten en la superficie de los foraminíferos, que luego metabolizan la glucosa. Los metabolitos de las bacterias enriquecidos con 13C pueden luego ser liberados en el agua de cultivo y absorbidos a través del estrecho contacto con los foraminíferos. Para comprender esto más de cerca, se deben realizar más estudios utilizando TEM o NanoSIMS. Estos estudios también aclararían si esta especie es capaz de captar glucosa por osmotrofia.

La incorporación de isótopos aumentó con el tiempo en condiciones de luz natural (16:8 h luz:oscuridad). Hubo el mismo patrón ascendente para la incorporación de nitrato, amonio, carbonato y glucosa, que fue fundamentalmente diferente del patrón bajo oscuridad continua. Aunque la absorción de glucosa fue similar, la absorción de nitrato, amonio y carbonato aumentó sustancialmente bajo el suministro de irradiaciones ya después de 7 días. Suponemos que la captación de glucosa es impulsada principalmente por la célula huésped de foraminíferos heterótrofos o por simbiontes bacterianos29 y se utiliza para generar energía y esqueletos de carbono para procesos fisiológicos. Bajo el suministro de luz, los fotobiontes generan energía adicional y compuestos orgánicos para el crecimiento de foraminíferos. Lintner et al.25 investigaron la absorción de elementos del heterótrofo obligatorio Cribroelphidium selseyense. Durante los primeros 7 días, encontraron solo una asimilación marginal de carbonato y nitrato25, que sin embargo aumentó después, probablemente debido a la actividad bacteriana simbiótica. Al mismo tiempo, C. selseyense mostró una absorción continua de amonio durante todo el experimento25. Concluimos a partir de nuestros datos que la asimilación de carbonato, nitrato y amonio depende de la luz y se desencadena por la actividad de los fototobiontes, mientras que la absorción de glucosa continúa en la oscuridad, manteniendo así el metabolismo de los holobiontes. Esto ayuda a los foraminíferos a sobrevivir fases oscuras prolongadas.

Estudiamos el nitrógeno utilizando los dos compuestos inorgánicos amonio y nitrato y pudimos demostrar una absorción de nitrato mucho mayor (Fig. 2). Tanto para el nitrato como para el amonio, no hubo absorción en la oscuridad, lo que implica que la asimilación de nitrógeno inorgánico fue realizada solo por los fotosimbiontes, mediada por el suministro de luz. Curiosamente, durante los experimentos, que se llevaron a cabo completamente en la oscuridad, no se registró ninguna absorción de nitrato (ver Fig. 2). Sin embargo, a partir de estudios con diatomeas marinas, se sabe que las diatomeas acumulan nitrato en las células durante la oscuridad30. Esto ahora sugiere que los foraminíferos en sí mismos no están activos ni siquiera en la oscuridad, ni tienen osmotrofia durante este período, lo que permite que el nitrato disuelto sea transportado a los simbiontes. Tal comportamiento podría compararse con la latencia en foraminíferos31. La latencia puede ser causada por factores exógenos como condiciones ambientales estresantes (aquí falta de luz durante condiciones de oscuridad) y conduce a una fuerte reducción en el metabolismo. Esta hipótesis ahora se puede reconciliar muy bien con nuestros resultados. Ahora parece que los foraminíferos investigados aquí entran en una especie de letargo durante la oscuridad total y reducen el metabolismo a un mínimo absoluto. Sin embargo, dado que no hay captación de ningún isótopo durante la oscuridad total, esta estrategia se aplica no solo a los foraminíferos sino también a sus fotosimbiontes.

En general, ambas formas de nitrógeno inorgánico (nitrato y amonio) pueden ser utilizadas por los fotoautótrofos (algas y plantas superiores) como fuente de nitrógeno32. Para las rutas metabólicas (aminoácidos, proteínas, ácidos nucleicos y otros), ambas formas de nitrógeno inorgánico deben incorporarse primero a los aminoácidos, lo que en el caso del nitrato requiere equivalentes de reducción adicionales, energía y reacciones enzimáticas33. Para muchos organismos fotoautótrofos, una mezcla de ambos compuestos condujo a la mayor absorción de nitrógeno en las plantas30. Kronzucker et al.32 informaron que la absorción y asimilación de nitratos se inhibe a altas concentraciones de amonio. Este aspecto puede excluirse de nuestros resultados ya que incubamos los foraminíferos por separado con nitrato y amonio. Además, Dortch34 postuló que la fuente preferida de nitrógeno del fitoplancton es el amonio, lo que no se ajusta a nuestros resultados. Estas diferencias probablemente pueden explicarse por el efecto positivo de la absorción de nitrato en el equilibrio catiónico-aniónico de los organismos fototróficos (fitoplancton), lo que permite una mayor absorción de nitrógeno y tasas de crecimiento con nitrato que con amonio33.

En el pasado, se llevaron a cabo algunos experimentos de cultivo con foraminíferos, que tenían como factor de estrés la luz o la temperatura35. Sin embargo, el efecto de la temperatura sobre los LBF es específico de la especie y se ha demostrado que las temperaturas superiores a 31 °C conducen a una muerte rápida de los fotosimbiontes en H. depressa36. Dado que la condición de luz fue constante en los experimentos de Schmidt et al.36 y la temperatura en nuestros experimentos, no se puede afirmar qué parámetro tiene un efecto más fuerte sobre los foraminíferos. Para examinar más de cerca este aspecto, en el futuro se deben realizar experimentos de diseño cruzado con 2 variables (temperatura × suministro de luz).

Se demostró que la disponibilidad de luz es el factor esencial para la distribución de foraminíferos con profundidad35. Presumiblemente, no solo la luz del día sino también la luz de la luna juegan un papel aquí. Las observaciones mostraron que los LBF cultivados en el entorno natural tienen oscilaciones en el volumen de su cámara, lo que probablemente se deba a los ciclos lunares y de marea37. Se supone que el ciclo lunar influye en la productividad de los fotosimbiontes en LBF y, por lo tanto, tiene un efecto positivo en la actividad de los simbiontes en la noche de luna llena37. Sin embargo, la intensidad de la luz de la luz de la luna es mucho menor que la de la luz solar, solo alrededor de 0,0024 μmol m-2 s-138, que es alrededor de 12,5 k veces menor que la de nuestro experimento. Cabe señalar que a la luz del sol todas las longitudes de onda visibles están relativamente igualmente presentes, mientras que a la luz de la luna las longitudes de onda generalmente se encuentran alrededor de 400 nm38. Aún no se ha investigado si esta irradiación dependiente de la longitud de onda afecta o no el metabolismo de H. depressa y ciertamente podría arrojar más luz sobre si la luz de la luna tiene un efecto en los simbiontes LBF.

Los experimentos de laboratorio han demostrado que H. depressa es una especie de poca luz21 y, por lo tanto, puede sobrevivir incluso en condiciones de luz muy escasa. Sin embargo, según los resultados de nuestro estudio, se puede demostrar claramente que en completa oscuridad los foraminíferos no absorben ningún nutriente esencial. Estudios recientes incluso han demostrado que los cloroplastos secuestrados en los foraminíferos se degradan en unos pocos días cuando se exponen a condiciones de mucha luz y también tienen un efecto de fotoblanqueo39. Incluso los foraminíferos, que no tienen fotosimbiontes ni cloroplastos secuestrados, pueden adaptarse mejor a menos luz que a altas intensidades de luz40. Todos estos resultados y los datos de este estudio sugieren que las altas intensidades de luz tienen un efecto negativo significativo en su metabolismo, pero la luz es un factor esencial para la supervivencia de los foraminíferos con fotosimbiontes.

La absorción de carbonato, nitrato, amonio y glucosa en H. depressa depende en gran medida de la disponibilidad de luz. En condiciones de oscuridad, los organismos toman principalmente glucosa para proporcionar energía para mantener los procesos metabólicos. Si los foraminíferos se exponen a la luz, los fotosimbiontes son los principales responsables de la absorción y asimilación de carbonato, nitrato y amonio. En base a estos resultados, en futuros experimentos de absorción con H. depressa se recomienda enriquecer el agua de cultivo con carbonato y nitrato de amonio para ofrecer las mejores condiciones para estudiar la actividad de los foraminíferos y sus simbiontes con condiciones ambientales cambiantes.

Los conjuntos de datos utilizados y/o analizados durante el estudio actual están disponibles del autor correspondiente a pedido razonable.

Se ha publicado una corrección de este artículo: https://doi.org/10.1038/s41598-023-36353-4

Wernberg, T. et al. Un evento climático extremo altera la estructura del ecosistema marino en un punto crítico de biodiversidad global. Nat. Clima Cambio 3(1), 78–82 (2013).

Artículo ANUNCIOS Google Académico

Schmidt, C., Kucera, M. y Uthicke, S. Efectos combinados del calentamiento y la acidificación de los océanos en los arrecifes de coral Foraminifera Marginopora vertebralis y Heterostegina depressa. Arrecifes de coral 33(3), 805–818 (2014).

Artículo ANUNCIOS Google Académico

Reymond, CE, Lloyd, A., Kline, DI, Dove, SG y Pandolfi, JM Disminución del crecimiento del foraminífero Marginopora rossi en escenarios de eutrofización y acidificación de los océanos. globo Cambio Biol. 19(1), 291–302 (2013).

Artículo ANUNCIOS Google Académico

Uthicke, S., Vogel, N., Doyle, J., Schmidt, C. y Humphrey, C. Efectos interactivos del cambio climático y la eutrofización en los foraminíferos bénticos portadores de dinoflagelados Marginopora vertebralis. Arrecifes de coral 31(2), 401–414 (2012).

Artículo ANUNCIOS Google Académico

Hikami, M. et al. Respuestas de calcificación contrastantes a la acidificación del océano entre dos foraminíferos de arrecife que albergan diferentes simbiontes de algas. Geofísico. Res. Letón. 38(19), L19601 (2011).

Artículo ANUNCIOS Google Académico

Yamamoto, S. et al. Umbral del estado de saturación de carbonato determinado por el experimento de control de CO2. Biogeociencias 9(4), 1441–1450 (2012).

Artículo ADS CAS Google Académico

Baker, RD, Hallock, P., Moses, EF, Williams, DE & Ramirez, A. Foraminíferos más grandes del tracto arrecifal de Florida, EE. UU.: Patrones de distribución en hábitats de escombros de arrecifes. J. foraminíferos. Res. 39(4), 267–277 (2009).

Artículo Google Académico

Lintner, M., Schagerl, M., Lintner, B., Nagy, M. y Heinz, P. Rendimiento fotosintético de foraminíferos Heterostegina depressa portadores de simbiontes afectados por protectores solares. ciencia Rep. 12(1), 1–7 (2022).

Artículo Google Académico

Hallock, P., Lidz, BH, Cockey-Burkhard, EM y Donnelly, KB Los foraminíferos como bioindicadores en la evaluación y el seguimiento de los arrecifes de coral: el índice FORAM. Reinar. Monitorear Evaluar. 81(1), 221–238 (2003).

Artículo PubMed Google Académico

Hallock, P. Foraminíferos portadores de simbiontes. En Foraminíferos modernos 123–139 (Springer, Dordrecht, 1999).

Langer, MR Evaluación de la contribución de los protistas foraminíferos a la producción global de carbonato oceánico 1. J. Eukaryot. Microbiol. 55(3), 163–169 (2008).

Artículo PubMed Google Académico

Prazeres, M. & Renema, W. Importancia evolutiva de los ensamblajes microbianos de grandes foraminíferos bentónicos. Biol. Rev. 94(3), 828–848 (2019).

Artículo PubMed Google Académico

Renema, W. La influencia terrestre como impulsor clave de la variabilidad espacial en la composición de grandes conjuntos de foraminíferos bentónicos en el Indo-Pacífico central. Ciencias de la Tierra Rev. 177, 514–544 (2018).

Artículo ANUNCIOS Google Académico

Hallock, P. Simbiosis de algas: un análisis matemático. Mar Biol. 62(4), 249–255 (1981).

Artículo Google Académico

Lee, JJ Simbiosis de algas en foraminíferos más grandes. Simbiosis (2006).

Bernhard, JM, Edgcomb, VP, Casciotti, KL, McIlvin, MR & Beaudoin, DJ La desnitrificación probablemente catalizada por endobiontes en un foraminífero alogromido. ISME J. 6(5), 951–960 (2012).

Artículo CAS PubMed Google Académico

Lee, JJ & Anderson, OR Biología de Foraminíferos (Academic Press, 1991).

Google Académico

Pecheux, MJF Ecomorfología de un foraminífero grande reciente, Operculina ammonoides. Geobios 28(5), 529–566 (1995).

Artículo Google Académico

Hallock, P. Dependencia de la luz en Amphistegina. J. Foramin. Res. 11(1), 40 (1981).

Artículo Google Académico

Nobes, K., Uthicke, S. & Henderson, R. ¿Es la luz el factor limitante para la distribución de foraminíferos simbiontes bentónicos en la Gran Barrera de Coral?. Exp. J. Mar Biol. Ecol. 363(1–2), 48–57 (2008).

Artículo Google Académico

Röttger, R. Observaciones ecológicas Heterostegina depressa (Foraminifera, Nummulitidae) en el laboratorio y su hábitat natural. En Simposio Internacional de Foraminíferos Bentónicos de Márgenes Continentales, vol. 1, 75–79 (1976).

Uthicke, S. & Altenrath, C. Los nutrientes de la columna de agua controlan el crecimiento y las proporciones C:N de foraminíferos bentónicos portadores de simbiontes en la Gran Barrera de Coral, Australia. Limnol. Oceanogr. 55(4), 1681–1696 (2010).

Artículo ADS CAS Google Académico

Fujita , K. , Omori , A. , Yokoyama , Y. , Sakai , S. & Iryu , Y. Aumento del nivel del mar durante la Terminación II inferido de grandes foraminíferos bentónicos: Expedición IODP 310, Tahiti Sea Level. Mar. Geol. 271(1–2), 149–155 (2010).

Artículo ADS CAS Google Académico

Parkhill, J., Mailett, G. & Cullen, J. Rendimiento cuántico máximo basado en fluorescencia fpr PSII como diagnóstico de estrés por nutrientes. J. Phycol. 37, 517–529 (2001).

Artículo Google Académico

Lintner, M. et al. Asimilación de materia orgánica particular y compuestos orgánicos o inorgánicos disueltos por Cribroelphidium selseyense (Foraminifera). Frente. Ciencia de marzo. 8, 1709 (2021).

Artículo Google Académico

Ter Kuile, B., Erez, J. & Padan, E. Mecanismos para la absorción de carbono inorgánico por dos especies de foraminíferos portadores de simbiontes. Mar Biol. 103(2), 241–251 (1989).

Artículo Google Académico

Röttger, R., Krüger, R. y de Rijk, S. Trimorfismo en foraminíferos (protozoos): verificación de una vieja hipótesis. EUR. J. Protistol. 25(3), 226–228 (1990).

Artículo PubMed Google Académico

Langer, MR & Gehring, CA Cultivo de bacterias; una posible estrategia de alimentación de algunos foraminíferos móviles más pequeños. J. foraminíferos. Res. 23(1), 40–46 (1993).

Artículo Google Académico

Bernhard, JM, Tsuchiya, M. y Nomaki, H. Observaciones ultraestructurales sobre asociados procarióticos de foraminíferos bentónicos: ¿alimentos, simbiontes mutualistas o parásitos?. Mar. Micropaleontol. 138, 33–45 (2018).

Artículo ANUNCIOS Google Académico

Raimbault, P. & Mingazzini, M. Variaciones diurnas del almacenamiento de nitrato intracelular por diatomeas marinas: Efectos del estado nutricional. Exp. J. Mar Biol. Ecol. 112(3), 217–232 (1987).

Artículo CAS Google Académico

Ross, BJ & Hallock, P. Dormancia en los foraminíferos: una revisión. J. foraminíferos. Res. 46(4), 358–368 (2016).

Artículo Google Académico

Hachiya, T. & Sakakibara, H. Interacciones entre nitrato y amonio en su absorción, asignación, asimilación y señalización en plantas. Exp. J. Bot. 68(10), 2501–2512 (2017).

CAS PubMed Google Académico

Marschner, H. (ed.) Nutrición mineral de plantas superiores de Marschner (prensa académica, 2011).

Google Académico

Dortch, Q. La interacción entre la absorción de amonio y nitrato en el fitoplancton. Mar. Ecol. prog. Ser. Oldendorf 61 (1), 183–201 (1990).

Artículo ADS CAS Google Académico

Fujita, K., Kanda, Y. & Hosono, T. La luz es un factor limitante importante para la distribución vertical del mayor foraminífero bentónico existente, Cycloclypeus carpenteri. J. Ciencias de la Tierra. 33(6), 1460–1468 (2022).

Artículo Google Académico

Schmidt, C., Heinz, P., Kucera, M. y Uthicke, S. El estrés inducido por la temperatura conduce al blanqueamiento en foraminíferos bénticos más grandes que albergan diatomeas endosimbióticas. Limnol. Oceanogr. 56(5), 1587–1602 (2011).

Artículo ANUNCIOS Google Académico

Eder, W., Briguglio, A. & Hohenegger, J. Crecimiento de Heterostegina depressa en condiciones naturales y de laboratorio. Mar. Micropaleontol. 122, 27–43 (2016).

Artículo ADS PubMed Google Scholar

Breitler, JC y col. Arrastre del reloj circadiano inducido por la luz de la luna llena en Coffea arabica. BMC Plant Biol. 20(1), 1–11 (2020).

Artículo Google Académico

Lintner, M., Wildner, M., Lintner, B., Wanek, W. & Heinz, P. Análisis espectroscópico de cloroplastos secuestrados en Elphidium williamsoni (Foraminíferos). J. Photochem. Fotobiol. B 238, 112623 (2023).

Artículo CAS PubMed Google Académico

Lintner, M. et al. Efecto de la luz sobre el metabolismo de los foraminíferos Cribroelphidium selseyense carentes de fotosimbiontes y cleptoplastos. J. Photochem. Fotobiol. 11, 100133 (2022).

Artículo Google Académico

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Departamento de Paleontología, Universidad de Viena, Viena, Austria

Michael Lintner, Bianca Lintner y Petra Heinz

Departamento de Ecología Funcional y Evolutiva, Universidad de Viena, Viena, Austria

Michael Schagerl

Departamento de Microbiología y Ciencias de los Ecosistemas, Universidad de Viena, Viena, Austria

Wolfgang Wanek

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ML seleccionado y cultivado los foraminíferos y realizó los experimentos. BL apoyó el esfuerzo experimental y ayudó a escribir el manuscrito. MS organizó las mediciones utilizando PAM y leyó cuidadosamente el manuscrito. WW organizó las mediciones de isótopos y ayudó a evaluar estos datos y mejoró el manuscrito. PH permitió el cultivo de foraminíferos en su laboratorio y ayudó tanto con el manuscrito como con la organización de los experimentos.

Correspondencia a Petra Heinz.

Los autores declaran no tener conflictos de intereses.

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Se revisó la versión original en línea de este artículo: En la versión original de este artículo, Michael Lintner figuraba incorrectamente como autor correspondiente. El autor correspondiente correcto para este artículo es Petra Heinz. La correspondencia y la solicitud de materiales deben dirigirse a [email protected].

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Reimpresiones y permisos

Lintner, M., Lintner, B., Schagerl, M. et al. El cambio en la actividad metabólica de un gran foraminífero bentónico en función del suministro de luz. Informe científico 13, 8240 (2023). https://doi.org/10.1038/s41598-023-35342-x

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Recibido: 06 enero 2023

Aceptado: 16 mayo 2023

Publicado: 22 mayo 2023

DOI: https://doi.org/10.1038/s41598-023-35342-x

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